Auster wurde am 3. Februar 1947 in Newark, New Jersey, als Sohn einer kleinbürgerlichen jüdischen Familie geboren. Früh begann Auster Gedichte zu schreiben. Von 1968 an studierte er Literatur an der Columbia University in New York. Während eines dreijährigen Aufenthalts in Paris war er zeitweise als Privatsekretär für Samuel Beckett tätig.
Austers literarischer Durchbruch erfolgte Mitte der achtziger Jahre mit den in rascher Folge publizierten Romanen "Die New York-Trilogie" und "Im Land der letzten Dinge". Auster habe in seinen Romanen grundlegenden Sinnfragen nachgespürt, "mit einer unverwechselbaren erzählerischen Meisterschaft, die als 'Auster-Sound' ein stehender Begriff wurde", heißt es in der Mitteilung des Rowohlt Verlags. Seit 1989 erschienen seine Werke dort in deutscher Übersetzung, "eine lang andauernde und tiefe Verbindung, die uns den Verlust umso schmerzlicher spüren lässt", so der Verlag.
Auster sah sich immer auch als politischen Autor. Mit dem Aufstieg Donald Trumps und während dessen Präsidentschaft rief er, zusammen mit seiner Frau, der Schriftstellerin und Wissenschaftlerin Siri Hustvedt, offen zum Widerstand gegen die Gefährdung der Demokratie in den USA auf.